Miller bắt đầu sự nghiệp điện ảnh của mình trong năm 2008 với Afterschool của Antonio Campos, trong đó diễn viên đóng vai một thiếu niên ở trường nội trú. Sau đó, Miller xuất hiện trên phim Island City (2009), cùng với Andy Garcia, Julianna Margulies và Steven Strait, diễn viên này cũng tham gia phim Beware the Gonzo and Every Day, cả hai đều chiếu tại Liên hoan phim Tribeca. Sau đó, Miller đã xuất hiện trong bộ phim We Need to Talk About Kevin của BBC cùng với John C. Reilly và Tilda Swinton, được đạo diễn và chuyển thể bởi Lynne Rấmy từ tiểu thuyết cùng tên của tác giả người Mỹ Lionel Shriver năm 2003. Bộ phim đã trở thành một hiện tượng tại Liên hoan phim Cannes, giành được sự khen ngợi từ các nhà phê bình.[18] Miller cũng đóng vai Damien trong chương trình truyền hình ăn khách của kênh Californication.[19] Diễn viên này xuất hiện trên Royal Pains với vai Tucker Bryant trong hai mùa. Trong bộ phim chuyển thể của cuốn tiểu thuyết The Perks of Being a Wallflower, Miller đóng vai Patrick, cùng với Logan Lerman và Emma Watson. Bộ phim được phát hành vào ngày 21 tháng 9 năm 2012.[20]

Warner Bros. thông báo rằng Miller sẽ đóng vai Barry Allen / The Flash trong bộ phim chuyển thể từ truyện tranh cùng tên của DC Comics Justice League sẽ được phát hành vào năm 2018. Lần đầu tiên Miller xuất hiện với vai The Flash là trong phim Batman v Superman: Dawn of Justice và Suicide Squad.[21][22]